Dove, een jonge, enigmatische, geslachtsveranderende krijger, ontdekt de gaven en lasten van hun Inkwo (medicijn) om zich te verdedigen tegen een leger van hongerige, woeste monsters. Dove's moed, veerkracht en alliantie met de aarde culmineren in een strijd tegen deze vleesetende wezens, die sterker worden met elk lichaam en elke ziel die ze verslinden. Inkwo voor When the Starving Return is een oproep tot actie om te vechten en ons te beschermen tegen de krachten van hebzucht om ons heen.
In dit voorstuk van de Kino no Tabi-serie wordt de jonge Kino opgeleid door zijn of haar leraar. Hij of zij leert hoe hij of zij op de motorfiets Hermes moet rijden en ontwikkelt een buitengewoon scherp schietvermogen. Toch blijft het schuldgevoel over de echte Kino hem of haar achtervolgen wanneer hij of zij besluit op reis te gaan. Ondertussen raakt Kino steeds meer in de war over zijn of haar ware identiteit.
De film volgt de zoektocht van een jonge jongen naar het mythische eiland van vuurvliegjes, beschreven in de verhaaltjes voor het slapengaan van zijn moeder. Met behulp van de 'aanwijzingen' die zijn moeder volgens hem in een oud notitieboekje heeft achtergelaten, maakt de jongen de lange reis naar het magische eiland om haar weer tot leven te wensen.